日本近代洋画の代表的な画家、黒田清輝が没する際、遺産の一部を美術奨励事業に当てるようにとの遺言を受けて1928年に完成した。館内には、黒田を顕彰する黒田記念室が設けられているほか、代表作の「読書」（1891年）、「舞妓」（1893年）、「智・感・情」（1899年）、「湖畔」（1897年）は新年、春、秋に各2週間、公開される。
2000年には、岡田信一郎設計の美術館建築を創建当初の姿に復元するため、2階部分を中心に改修、2001年9月にリニューアル開館した。2002年には登録有形文化財に指定された。
上島珈琲店が併設されており、作品観賞後にはコーヒーや軽食を楽しむこともできる。